Šī ir viena no vecākajām pareizticīgo draudzēm Vidzemē, kas dibināta ar Augstisvētītā Filareta, Rīgas bīskapa, svētību 1847.gadā, kad vairāki vietējie iedzīvotāji pieņēma pareizticību. Tolaik Daugavas krastā tika uzcelta pareizticīgo baznīca, kas tika iesvētīta par godu svētajam Dieva Erceņģelim Mihailam. XIX gadsimtā baznīcas klērs sastāvēja no garīdznieka un diviem psalmotājiem, kuri saņēma valsts atalgojumu. I Pasaules kara laikā no koka celtā Erceņģeļa Mihaila baznīca nodega un vairāk netika atjaunota. Bet draudze Ikšķilē saglabājās, un ļaudis turpināja pulcēties uz kopīgām lūgšanām. Divdesmito gadu sākumā dievkalpojumi notika tikai vasaras periodā pareizticīgo kapsētā, kur kapsētas kalna nogāzē atradās neliela mūra kapela. 1934.gadā Rīgas un visas Latvijas arhibīskaps Jānis (Pommers), kurš šodien pieskaitīts svēto kārtai, deva savu Virsgana svētību pārveidot kapelu par nelielu baznīcu. Sinodālais arhitekts Vladimirs Šervinskis izstrādāja mazās baznīcas projektu, pēc kura esošajai kapličai bija jākļūst par nākamās baznīcas altārdaļu. Uz 1936.gadu dievnams bija pabeigts. Vecajā kapsētā bija uzcelta neliela, bet ļoti glīta koka baznīca ar akmens altārdaļu (bijušo kapelu) un nelielu priekšnamu. Jauno Ikšķiles baznīcu 1936.gada 21.jūnijā, trešajā svētdienā pēc Trijādības svētkiem, iesvētīja Rīgas un visas Latvijas Metropolīts Augustīns (Pētersons). Šī vienkāršā baznīca nekad nav tikusi slēgta, un dievkalpojumi tajā ir notikuši vienmēr. XX gadsimta beigās baznīcā piecas reizes ielauzās zagļi-svētuma zaimotāji, pēdējā zādzība notika 1993.gadā. Šo zādzību laikā baznīcā pilnīgi tika izlaupīts tās trūcīgais iekārtojums, baznīcā palika burtiski kailas sienas. Ar draudzes locekļu kopīgiem spēkiem baznīcā vairākkārt tika veikts kosmētiskais remonts, bija iegādātas vienkāršas ikonas.

No 1991.gada dievkalpojumus Ikšķiles Svētā Gara baznīcā veic Rīgas Erceņģeļa Mihaila baznīcas klērs. Laika periodā no 2007.līdz 2008.gadam baznīcā tika veikts kapitālais remonts. Ar Viņa Eminences svētību 2009.gada 31.maijā Augsti svētītais Daugavpils Bīskaps Aleksandrs, Rīgas Metropolijas vikārs, veica Ikšķiles baznīcas iesvētīšanu pēc kārtējiem dievnama remonta un restaurācijas darbiem.